что такое стрекательные клетки
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ
Полезное
Смотреть что такое «СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ» в других словарях:
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — (нематоциты) клетки поверхностного эпителия кишечнополостных животных, служащие для защиты и нападения. Стрекательная капсула стрекательных клеток содержит выбрасываемую при нападении свернутую нить, по которой изливается ядовитая жидкость … Большой Энциклопедический словарь
стрекательные клетки — (нематоциты), клетки поверхностного эпителия кишечнополостных животных, служащие для защиты и нападения. Стрекательная капсула стрекательных клеток содержит выбрасываемую при нападении свёрнутую нить, по которой изливается ядовитая жидкость. * *… … Энциклопедический словарь
Стрекательные клетки — или органы клетки, встречающиеся у типичных кишечнополостных (Cnidaria) и содержащие особые пузырьки, называемые тоже С. Органы эти разряжаются при раздражении и парализуют мелких животных, а у крупных вызывают ощущение легкого ожога. С. клетки… … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Стрекательные клетки — крапивные клетки, нематоциты, особые клетки в покровном эпителии, а также в энтодерме большинства кишечнополостных (См. Кишечнополостные) (за исключением гребневиков), выполняющие функции нападения на добычу и защиты от врагов. В С. к,… … Большая советская энциклопедия
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — (нематоциты), клетки поверхностного эпителия кишечнополостных ж ных, служащие для защиты и нападения. Стрекат. капсула С. к. содержит выбрасываемую при нападении свёрнутую нить, по к рой изливается ядовитая жидкость … Естествознание. Энциклопедический словарь
стрекательные клетки, органы — Особые клетки или органы у кишечнополостных животных, служащие для нападения и защиты от врагов … Словарь многих выражений
клетки крапивные — см. Клетки стрекательные … Большой медицинский словарь
Стрекательные пузырьки органы — см. С. клетки … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Стрекательные пузырьки, органы — см. С. клетки … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Хватательные клетки — или коллобласты (Greifzellen, lasso cells) встречаются в эктодерме гребневиков, и в сущности, каждая представляет не одну, а две клетки. Одна клетка с железистым содержимым имеет вид грибной шапочки и лежит на поверхности. К ее вогнутой… … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
стрекательные клетки
Смотреть что такое «стрекательные клетки» в других словарях:
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — крапивные клетки, нематоциты, книдопиты, клетки в покровном эпителии, а также в энтодерме книдарий, выполняющие функции нападения на добычу, её удержания и защиты от врагов. В С. к. имеется заполненная б. ч. ядовитой жидкостью капсула… … Биологический энциклопедический словарь
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — (нематоциты) клетки поверхностного эпителия кишечнополостных животных, служащие для защиты и нападения. Стрекательная капсула стрекательных клеток содержит выбрасываемую при нападении свернутую нить, по которой изливается ядовитая жидкость … Большой Энциклопедический словарь
Стрекательные клетки — или органы клетки, встречающиеся у типичных кишечнополостных (Cnidaria) и содержащие особые пузырьки, называемые тоже С. Органы эти разряжаются при раздражении и парализуют мелких животных, а у крупных вызывают ощущение легкого ожога. С. клетки… … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Стрекательные клетки — крапивные клетки, нематоциты, особые клетки в покровном эпителии, а также в энтодерме большинства кишечнополостных (См. Кишечнополостные) (за исключением гребневиков), выполняющие функции нападения на добычу и защиты от врагов. В С. к,… … Большая советская энциклопедия
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — (нематоциты), клетки поверхностного эпителия кишечнополостных ж ных, служащие для защиты и нападения. Стрекат. капсула С. к. содержит выбрасываемую при нападении свёрнутую нить, по к рой изливается ядовитая жидкость … Естествознание. Энциклопедический словарь
стрекательные клетки, органы — Особые клетки или органы у кишечнополостных животных, служащие для нападения и защиты от врагов … Словарь многих выражений
клетки крапивные — см. Клетки стрекательные … Большой медицинский словарь
Стрекательные пузырьки органы — см. С. клетки … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Стрекательные пузырьки, органы — см. С. клетки … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Хватательные клетки — или коллобласты (Greifzellen, lasso cells) встречаются в эктодерме гребневиков, и в сущности, каждая представляет не одну, а две клетки. Одна клетка с железистым содержимым имеет вид грибной шапочки и лежит на поверхности. К ее вогнутой… … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Стрекательные клетки
Полезное
Смотреть что такое «Стрекательные клетки» в других словарях:
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — крапивные клетки, нематоциты, книдопиты, клетки в покровном эпителии, а также в энтодерме книдарий, выполняющие функции нападения на добычу, её удержания и защиты от врагов. В С. к. имеется заполненная б. ч. ядовитой жидкостью капсула… … Биологический энциклопедический словарь
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — (нематоциты) клетки поверхностного эпителия кишечнополостных животных, служащие для защиты и нападения. Стрекательная капсула стрекательных клеток содержит выбрасываемую при нападении свернутую нить, по которой изливается ядовитая жидкость … Большой Энциклопедический словарь
стрекательные клетки — (нематоциты), клетки поверхностного эпителия кишечнополостных животных, служащие для защиты и нападения. Стрекательная капсула стрекательных клеток содержит выбрасываемую при нападении свёрнутую нить, по которой изливается ядовитая жидкость. * *… … Энциклопедический словарь
Стрекательные клетки — крапивные клетки, нематоциты, особые клетки в покровном эпителии, а также в энтодерме большинства кишечнополостных (См. Кишечнополостные) (за исключением гребневиков), выполняющие функции нападения на добычу и защиты от врагов. В С. к,… … Большая советская энциклопедия
СТРЕКАТЕЛЬНЫЕ КЛЕТКИ — (нематоциты), клетки поверхностного эпителия кишечнополостных ж ных, служащие для защиты и нападения. Стрекат. капсула С. к. содержит выбрасываемую при нападении свёрнутую нить, по к рой изливается ядовитая жидкость … Естествознание. Энциклопедический словарь
стрекательные клетки, органы — Особые клетки или органы у кишечнополостных животных, служащие для нападения и защиты от врагов … Словарь многих выражений
клетки крапивные — см. Клетки стрекательные … Большой медицинский словарь
Стрекательные пузырьки органы — см. С. клетки … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Стрекательные пузырьки, органы — см. С. клетки … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Хватательные клетки — или коллобласты (Greifzellen, lasso cells) встречаются в эктодерме гребневиков, и в сущности, каждая представляет не одну, а две клетки. Одна клетка с железистым содержимым имеет вид грибной шапочки и лежит на поверхности. К ее вогнутой… … Энциклопедический словарь Ф.А. Брокгауза и И.А. Ефрона
Абсолютное оружие
Перед вами — выстрелившая пенетранта, или стенотель, — проникающая стрекательная клетка гидры, сфотографированная с помощью сканирующего электронного микроскопа. Видна длинная стрекательная нить с ядом, выброшенная из стрекательной капсулы — нематоцисты. Три острых шипа-стилета, которые протыкают покровы жертвы, развернуты в стороны, а также вывернуты три ряда более мелких шипов. Этот снимок, сделанный Эбигайл Рефт (Abigail Reft), победил в 2007 году на конкурсе черно-белой микрофотографии American Microscopical Society.
Научное название стрекательных клеток — книдоциты. Они есть не только у гидры, но и у всех остальных кишечнополостных, и только у них. Не случайно кишечнополостных — после отделения от них гребневиков — переименовали в книдарий (Cnidaria), то есть стрекающих (κνίδη по-гречески «крапива»).
Стрекательные клетки гидры. Рисунок, кочующий по школьным учебникам. Рисунок с сайта bio-lessons.ru
Гидра — вторично упрощенный организм, но показанные на схеме клетки — одни из самых сложно устроенных книдоцитов. Точнее, сложно устроены не сами эти клетки, а их нематоцисты — стрекательные капсулы. Давайте вспомним, что говорит о них школьный учебник.
Из учебника по биологии мы узнаём, что на щупальцах гидры есть стрекательные клетки. На поверхности такой клетки есть чувствительный волосок (книдоциль), а внутри — капсула с ядом. В капсуле есть свернутая стрекательная нить. Когда жертва или нападающий хищник задевают волосок, клетка срабатывает: нить выбрасывается наружу и поражает жертву, парализуя ее ядом. Далее учебник сообщает, что клетки эти «одноразовые», и их запас пополняется за счет деления других клеток — промежуточных, или интерстициальных.
В целом всё верно, но в деталях учебник, как всегда, всё сильно упрощает — недоговаривает, а то и подвирает. Стрекательные клетки гораздо мельче, и сидят они на щупальцах гидры не поодиночке, а «батареями» — группами, которые окружены крупными «поддерживающими» эпителиально-мускульными клетками.
У гидры четыре разных типа книдоцитов: проникающие — пенетранты (стенотели); петлеобразные — вольвенты (десмонемы); два типа клеящих книдоцитов — голотрихи изоризы (большие глютинанты) и атрихи изоризы (малые глютинанты). Только один тип клеток — пенетранты — служит для поражения добычи ядом. Нити вольвент обвивают волоски и щетинки жертвы и не дают ей вырваться, пока она еще не парализована. Малые глютинанты, видимо, вообще не участвуют в охоте. Они служат для прикрепления щупальцами к субстрату при передвижении гидры — «шагании». Хотя нити больших глютинант, видимо, могут во что-то втыкаться, но их роль в охоте гидры не ясна; вероятно, они служат только для защиты. Интересно, что образуются книдоциты гидры не в щупальцах, а в средней части тела. Оттуда они мигрируют в щупальца, как и другие клетки тела: клетки щупалец вообще не делятся.
Батарея стрекательных клеток (книдоцитов) гидры. Показаны три типа книдоцитов — изориза (isorhiza), десмонема, или вольвента (desmoneme) и стенотель, или пенетранта (stenotele), — а также чувствительный нейрон (sensory neuron); все они сидят внутри «поддерживающей» клетки щупальца. Книдоциты имеют «чувствительный волосок» книдоциль (cnidocil) — неподвижный жгутик, окруженный микроворсинками. Похожий чувствительный аппарат есть и у чувствительных нейронов. В центре — пенетранта. Обратите внимание на синапс, который образует нейрон на пенетранте. Рисунок из статьи T. W. Holstein, 2012. A view to kill
Что же означают слова «нить выбрасывается наружу»? Стрекательная нить пенетрант — полая трубка с отверстием на конце, ввернутая внутрь нематоцисты, и при выстреливании клетки она выворачивается наизнанку.
Сначала откидывается особая крышечка и выворачивается основание нити — «ствол». На его конце сидят три острых шипа — стилеты, которые протыкают покровы жертвы, а потом разворачиваются в стороны.
Стадии выстреливания пенетранты гидры (A) и изменения объема стрекательной капсулы (В). Цифры — кадры киносъемки, общее время вдоль оси х — 0,6 миллисекунды. Изображение из статьи G. Kass-Simon, A. A. Scappaticci, 2002. The behavioral and developmental physiology of nematocysts
Давайте посмотрим на киносъемку процесса выстреливания пенетранты.
A — схема выстреливания нити книдоцита; на врезке — окрашенные зеленым микротрубочки, удерживающие внутри клетки стрекательную капсулу (при срабатывании она практически не смещается). B, C — скоростная киносъемка процесса выстреливания. Изображение из статьи T. Nüchter et al., 2006. Nanosecond-scale kinetics of nematocyst discharge
Скорость киносъемки — 1 430 000 кадров в секунду. Расстояние в 10 мкм в начальной фазе выстреливания шипы проходят за 700 наносекунд. Скорость их движения составляет примерно от 10 до 20 м в секунду, а ускорение — от 1 350 000 до 5 410 000 g. На очень острых кончиках стилетов, площадь которых составляет всего около 15 квадратных нанометров, развивается давление в 7 гигапаскалей, что сравнимо с давлением пистолетной пули на мишень. Благодаря таким характеристикам «пуля» нематоцисты гидры при массе всего около 1 нанограмма ухитряется пробить толстую (толщиной 5 мкм!) хитиновую кутикулу дафнии. А нематоцисты других книдарий — физалий или кубомедуз — могут пробить и эпидермис человека толщиной 50–100 мкм (и даже медицинские резиновые перчатки в придачу).
Поражающие свойства этому оружию придают мощные токсины. Как обычно у животных, это сложная смесь разных токсичных веществ — от гистамина и серотонина до белков с большой молекулярной массой (см. задачу Сногсшибательный коктейль). И как обычно у животных, главная ставка делается на нейротоксины.
Из какой же стали выкованы эти пули и кто их изготавливает? Оказывается, нематоциста — это экзоцитозный пузырек с очень сложным содержимым, то есть секрет. Не только военный секрет книдарий, но и секрет клетки, то есть продукт ее выделения. Как и другие секреторные пузырьки, их производит аппарат Гольджи.
Развитие нематоцисты. Стрекательная нить сначала образуется в «выброшенном» состоянии, а затем впячивается внутрь капсулы. Рисунок из статьи A. Beckmann, S. Özbek, 2012. The nematocyst: a molecular map of the cnidarian stinging organelle
Стрекательная нить формируется в вывернутом положении, а потом впячивается внутрь капсулы и отделяется от цитоплазмы крышечкой. Детали этого процесса, а также образования стилетов и шипов не изучены. Зато изучен протеом нематоцист, в котором обнаружено несколько сотен белков. Показано, что нить состоит в основном из хондроитинсульфата — обычного компонента внеклеточного матрикса животных. Зато стенки капсулы состоят из необычных белков — миниколлагенов и книдоина (в нити они тоже есть, но в меньшем количестве).
По современным представлениям, стенка капсулы состоит из сополимера миниколлагенов (голубые) и книдоина (лиловый). Пояснения в тексте. Рисунок из статьи A. Beckmann et al., 2015. A fast recoiling silk-like elastomer facilitates nanosecond nematocyst discharge
Миниколлагены обнаружены только в нематоцистах книдарий. Как и обычные коллагены, они образуют тримеры из трех закрученных друг на друга спиралей. Книдоин же — белок, сходный с спидроином (см. Spidroin) паутины пауков и резилином из мышц насекомых. Подобные белки-эластомеры могут менять свою конформацию под нагрузкой и запасать упругую энергию при растяжении, а затем быстро высвобождать ее, возвращаясь в исходное состояние, когда нагрузка снята. Резилин участвует во многих формах быстрых движений — например, во взмахах крыльев мухи или в прыжке блохи.
Судя по имеющимся данным, книдоин и миниколлагены образуют в стенке капсулы сополимер, который может запасать упругую энергию. Растяжение стенки обеспечивается высоким внутренним осмотическим давлением — около 150 атмосфер. Его, в свою очередь, обеспечивает высокая концентрация внутри капсулы полианиона поли-гамма-глутамата (ПГГ). Это тоже любопытное вещество. Встречается ПГГ в основном у бактерий, в том числе сенной палочки (Bаcillus subtilis). В основном из него состоит японское блюдо натто, получаемое из бобов, сбраживаемых этой бактерией. А еще из него состоит капсула Bacillus antracis — возбудителя сибирской язвы, что во многом определяет вирулентность этой страшной бактерии. Книдарии почти наверняка получили гены ферментов, необходимых для синтеза ПГГ, путем горизонтального переноса от бактерий (у других эукариот этих генов нет).
Перед «выстрелом» нематоциста обычно слегка (на 20%) увеличивается в объеме, а в момент выстрела ее объем, напротив, резко (почти на 50%) снижается. Механизм высвобождения энергии пока неизвестен. А вот про «чувствительный волосок», прикосновение к которому запускает выстреливание, известно довольно многое.
Книдоцит гидроидных (слева) и тонкое строение книдоциля (в центре). Центральный неподвижный жгутик (киноцилия) окружен кольцом из микроворсинок (стереоцилий). Справа — строение воспринимающего аппарата волосковой клетки внутреннего уха позвоночных. Рисунок из статьи U. Thurm et al., 2003. Mechanoreception and synaptic transmission of hydrozoan nematocytes
Поэтому для нормального срабатывания нужен еще и химический стимул. Это могут быть нерастворимые вещества (фосфолипиды?), которые действуют на дистальную часть киноцилии, где есть контактные хеморецепторы. А могут быть и растворимые вещества, выделяемые жертвами (компоненты слизи рыб и так далее) — и тогда их воспринимают чувствительные нейроны, и книдоциты получают от них сигналы через синапсы. Почти наверняка книдоциты и сами передают сигналы через синапсы в нервную сеть и друг другу, а также могут быть связаны с соседними книдоцитами электрически через щелевые контакты. Всё это должно синхронизировать выстреливание больших групп книдоцитов: одним выстрелом крупную добычу не убьешь и хищника не отгонишь.
У гидры еще одним предохранителем оказалось воздействие света. Раз светло — значит, небо над гидрой чистое. А если падает тень — над головой появилась добыча или хищник. Некоторые чувствительные нейроны, образующие синапсы на книдоцитах — это фоторецепторы, тормозящие срабатывание нематоцист на свету.
Возникает вопрос: как книдарии приобрели такие сложные и «умные» клетки? Ответ частично известен: почти наверняка книдоциты возникли из чувствительных нейронов (см. Afferent nerve fiber). Эти два типа клеток похожи по ходу развития (появляются из стволовых промежуточных клеток в результате нескольких делений), по протеому, по воспринимающему аппарату. Если книдоциты к тому же действительно образуют синапсы и выделяют нейромедиаторы — их и сейчас можно считать разновидностью нейронов. Но промежуточные стадии в эволюции книдоцитов мы пока плохо себе представляем.
А насколько сверхоружие книдарий эффективно? По оценкам, книдарий на Земле 100 000 000 тонн (0,1 Гт) — вдвое больше, чем людей, и всего лишь в 10 раз меньше, чем членистоногих. Опережают книдарий по биомассе также рыбы (их 0,7 Гт), моллюски и кольчатые черви (по 0,2 Гт). И всё равно — достойный результат для одной из самых просто устроенных групп животных!
Существуют и другие способы защиты. Например, мелкие рыбки-клоуны живут среди щупалец крупных и довольно стрекучих актиний (см. картинку дня Рыбы-клоуны в актинии). У некоторых рыбок-клоунов обнаружена пониженная восприимчивость к компонентам яда актиний, но большинство видов к нему чувствительны в той же мере, что остальные рыбы. Зато рыбки-клоуны имеют гораздо более толстый защитный слой собственной слизи, а поверх него многие виды еще и обмазываются слоем слизи актинии. Эта слизь содержит вещества, подавляющие разряд нематоцист (или, по крайней мере, не содержит стимулирующих разряд веществ). И защита эта для пары «рыбка — актиния» (а большинство видов рыбок уживаются только с одним видом актиний) видоспецифична: бронежилет из слизи защищает только от «дружественного огня». Похожие «бронежилеты», видимо, используют и питающиеся книдариями голожаберные моллюски — но это уже другая история.
Цитология, 2019, T. 61, № 3, стр. 198-207
Стрекательные клетки Polypodium hydriforme (Cnidaria, Polypodiozoa)
1 Институт цитологии РАН
194064 Санкт-Петербург, Россия
2 Зоологический институт РАН
199034 Санкт-Петербург, Россия
3 Кафедра зоологии беспозвоночных С.-Петербургского государственного университета
199034 Санкт-Петербург, Россия
Поступила в редакцию 30.08.2018
После доработки 23.11.2018
Принята к публикации 25.11.2018
Представлен обзор результатов изучения стрекательных клеток (книдоцитов) паразитической книдарии Polypodium hydriforme Ussov, 1885. Книдоциты P. hydriforme относятся к глютинантам и представлены двумя категориями: atrichous и holotrichous isorhiza. Обсуждаются их уникальные особенности: монаксонная симметрия книдоцильного аппарата у обеих категорий, вариации формы и величины книдоцилей у holotrichous isorhiza в сенсорных щупальцах, ранее не известная для глютинант дополнительная пенетрантная функция и наличие двух рядов шипов на стрекательной нити. Проводится сравнение книдоцитов полиподия со стрекательными клетками свободноживущих книдарий и с полярными капсулами миксоспоридий – облигатных паразитов, причисленных теперь к типу Cnidaria. Впервые сопоставляются результаты изучения книдоцитов P. hydriforme методом электронной микроскопии, с одной стороны, и методами конфокальной микроскопии и иммуноцитохимии с антителами к α-тубулину и окраской фаллоидином, с другой стороны. Показано, что поперечно-исчерченные опорные палочки книдоцитов содержат тубулин и, вероятно, состоят из плотно спрессованных микротрубочек. Стрекательные клетки P. hydriforme предлагается рассматривать как ступень эволюции стрекательных клеток при переходе от свободного образа жизни книдарий к паразитизму.
В предлагаемой обзорной статье внимание фокусируется на стрекательных клетках Polypodium hydriforme как на основном признаке животных типа Cnidaria. Цель работы – обобщить современные данные об их особенностях, функционировании, сравнить их с похожими книдоцитами у свободноживущих книдарий и с полярными капсулами миксоспоридий, чтобы привлечь внимание исследователей к нашему объекту для решения проблемы эволюции стрекательных клеток.
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА СТРЕКАТЕЛЬНЫХ КЛЕТОК КНИДАРИЙ
Стрекательные клетки (книдоциты или нематоциты) характеризуют животных типа Cnidaria (стрекающих). Они обеспечивают основные жизненные функции этих беспозвоночных и служат для ловли добычи, защиты и передвижения по субстрату. В настоящее время книдоциты считаются элементами нервной системы. Стрекательные клетки издавна привлекали к себе внимание исследователей как самые сложные, изящно и разнообразно устроенные клетки низших двухслойных животных. Имеется огромная литература по их строению и функциям (см., например, обзоры: Weill, 1934; Mariscal, 1974; Fautin, 2009). Поскольку книдарии в подавляющем большинстве – морские свободноживущие организмы, то многочисленные исследования стрекательных клеток относятся, прежде всего, к книдоцитам обитателей морей. Немало работ посвящено и стрекательным клеткам пресноводной гидры, обычного лабораторного объекта.
Стрекательные клетки книдарий классифицируются как по анатомическим особенностям, таким как форма и величина капсул, строение стрекательной нити, наличие или отсутствие стилетов, шипов и т.п., так и по функциональным признакам, где различаются пенетранты – пронзающие покровы, вольвенты, опутывающие участки жертвы, и клейкие глютинанты (Schultze, 1917). Описано более 30 разновидностей выстреливших нитей (Weill, 1934; Werner, 1965; Боженова, 1988). Поэтому особенности стрекательных клеток часто помогают установить систематическое положение отдельных видов книдарий.
РАСПРОСТРАНЕНИЕ, ЭКОНОМИЧЕСКОЕ И ТЕОРЕТИЧЕСКОЕ ЗНАЧЕНИЕ POLYPODIUM HYDRIFORME
P. hydriforme – паразит ооцитов осетровых рыб (черной икры), наносящий вред воспроизводительной системе осетровых и снижающий численность их стада. Поэтому он наносит урон рыбному хозяйству, и его изучение имеет большое экономическое значение. Действительно, на реке Кама нам встречались стерляди с тотальным заражением икры полиподием (при среднем заражении 78%), а на Северной Двине стерлядь заражена им почти на 100% (Ибрагимов, 2003). Крупные осетровые – осетр, севрюга, белуга (анадромные мигранты в отличие от пресноводной стерляди) – основные поставщики черной икры в бассейне Волги, были заражены в меньшей степени (Raikova, 1994). Изучение P. hydriforme также имеет важное теоретическое значение, так как до недавнего включения в тип Cnidaria группы Myxozoa, насчитывающей около 2200 видов (Okamura, Grul, 2015), полиподий был единственным эндопаразитом среди книдарий. Он представлял собой единственный среди них пример многоклеточного организма, приспособившегося к длительному развитию внутри одной, также развивающейся клетки. Благодаря такому образу жизни у него выработались уникальные адаптации к паразитизму. А в свободноживущей фазе цикла полиподий, покинув во время нереста осетровых своего хозяина, целое лето живет в пресной воде как типичная книдария, и в этот период его жизненные функции обеспечиваются стрекательными клетками (Raikova, 2002). В этом случае, однако, эти клетки по сравнению с книдоцитами других книдарий играют более существенную роль при передвижении животного и решающую роль при заражении нового хозяина.
На основании цитоморфологических признаков, резко отличающих этот вид от остальных книдарий (Райкова, 1988), P. hydriforme выделен в отдельный класс Polypodiozoa (Raikova, 1988). Позже обоснованность такого решения была подтверждена новыми цитоморфологическими (Райкова, 2005) и молекулярными данными (Evans et al., 2008) и поддержана в зоологической литературе (Bouillon, Boero, 2000; Zapata et al., 2015; Kayal et al., 2018).
СХОДСТВО P. HYDRIFORME С МИКСОСПОРИДИЯМИ
Наряду с уникальными признаками организации P. hydriforme нами были отмечены поразительные черты сходства ранних (эмбриональных) стадий его развития, которые приходятся на паразитическую фазу его цикла, с миксоспоридиями (Myxozoa) – облигатными паразитами водных животных, до недавнего времени считавшимися простейшими (Raikova, 1987; Успенская, Райкова, 2001; Райкова, 2005). Однако уже издавна основным (хрестоматийным) сходством миксоспоридий с книдариями считается как раз наличие у них экструзивных органоидов, которые называются полярными капсулами. Так, Вейл (Weill, 1934, 1938) первым высказал мнение о сходстве полярных капсул именно со стрекательными капсулами полиподия и о возможном родстве миксоспоридий с книдариями. После множества молекулярно-биологических исследований в поисках подтверждения родства этих животных было показано (Siddall et al., 1995), что P. hydriforme приходится сестринской группой Myxozoa, и что класс Myxozoa следует удалить из типа Protozoa. Далее было установлено, что миксоспоридии относятся к книдариям (см. обзор: Okamura, Grul, 2015). Таким образом, паразитических книдарий cразу стало очень много, и представление о книдариях как в основном о свободноживущих организмах было скорректировано, поскольку теперь на 11 000 свободноживущих видов книдарий приходится 2200 паразитических.
По сходству ряда морфологических признаков и по результатам молекулярно-филогенетических исследований выяснилось, что класс Polypodiozoa представляет собой связующее звено между свободноживущими книдариями и Myxozoa. (Райкова, 2005; Zrzavý, 2013; Foox, Siddall, 2015; Okamura, Grul, 2015). Поэтому интерес к Polypodiozoa сильно возрос. В 2015 г. был расшифрован геном и транскриптомы P. hydriforme и двух не близко родственных между собой миксоспоридий – Kudoa iwatai и Myxobolus cerebralis (Chang et al., 2015). Авторы подтвердили вывод, что P. hydriforme – это сестринский таксон по отношению к Myxozoa и установили, что внутри самого типа книдарий ветвь Myxozoa вместе с P. hydriforme оказывается сестринской по отношению к ветви Medusozoa. Особенно важным для нас в их работе оказалось, что P. hydriforme по размеру генома (561 Mb) и составу генов сравним с другими книдариями, (например, у гидры Hydra magnipapillata размер генома 1005 Mb, а у другого модельного объекта книдарий Nematostella vectensis – 450 Mb). В то же время у исследованных этими же авторами видов миксоспоридий геном крайне редуцирован (у Kudoa iwatai – 22.5 Mb, самый маленький из ныне известных геномов животных) и в нем отсутствуют основные гены, ответственные за многоклеточность. Таким образом, P. hydriforme, хотя и демонстрирует признаки редукции (например, отсутствие настоящих яиц и спермиев, дегенерацию женской гонады и сменy пола исходно мужской гонады), по размеру генома все же вполне вписывается в тип Cnidaria, будучи ближе к их свободноживущим видам, чем к Myxozoa.
ХАРАКТЕРИСТИКА СТРЕКАТЕЛЬНЫХ КЛЕТОК P. HYDRIFORME
Стрекательные клетки у P. hydriforme образуются задолго до начала функционирования, еще на паразитической фазе цикла. Они дифференцируются из интерстициальных клеток в эктодерме столона сразу после закладки в нем щупалец (начиная с августа), а используются только свободноживущими особями на протяжении всей их жизни в реке (с мая до конца лета). У свободноживущиx полиподиев (рис. 1а) стрекательные клетки располагаются вокруг рта (рис. 1а, 1б) и на щупальцах (рис. 1а, 1в). На сенсорных щупальцах и по краю рта они служат для ловли и удержания добычи, а концы опорных (локомоторных) щупалец покрывают сплошным слоем (рис. 1а, 1в) и выстреливают при передвижении полиподия по субстрату (Ибрагимов, 1999, 2002; Ibragimov, Raikova, 2004). У половозрелых особей стрекательные клетки закупоривают гонады-гаметофоры, наполненные двуядерными клетками – инвазивной стадией развития полиподия, заражающей рыбу (рис. 1г). Стрекательные клетки служат для прикрепления гаметофоров к хозяину (Смольянов, Райкова, 1961).
Рис. 1.
Общий вид свободноживущего Polypodium hydriforme и стрекательные клетки в разных отделах тела. а – Общий вид живой 24-х щупальцевой особи, из: Raikova, 2002 с изменениями, публикуется по лицензи John Wiley and Sons № 4 412 061 166 599. б – Стрекательные клетки вокруг рта, дифференциальный контраст по Номарскому; из: Raikova, Raikova, 2016 с изменениями, публикуется по лицензии ELSEVIER № 4412051007103. в – Стрекательные клетки в опорном щупальце; дифференциальный контраст по Номарскому. г – Гистологический срез через половозрелую особь с гонадами-гаметофорами. Фиксация сулемой с уксусной кислотой, окраска гемалауном Майера. Врезка: внизу слева – двуядерные клетки, справа – участок крышечки гаметофора. Обозначения: гп – гастральная полость, дк – двуядерные клетки, к – крышечка гаметофора, кн – книдоциль, ощ – опорные (локомоторные) щупальцы, р – рот, ск – стрекательные клетки, сн – стрекательная нить, cщ – осязательные (сенсорные) щупальцы.
У P. hydriforme обнаружены три размерных категории стрекательных капсул (книдоцист или нематоцист) с диаметром 12, 7 и 5 мкм (в среднем). Капсулы размером 7 мкм сосредоточены в области рта и на сенсорных щупальцах (рис. 1а, 1б), а капсулы размером 12 и 5 мкм в основном усеивают концы опорных щупалец (рис. 1а, 1в). Поскольку свободноживущие особи активно расходуют стрекательные клетки, образование новых капсул (книдогенез) не прекращается, и развивающиеся книдобласты мигрируют к местам их использования (Lipin, 1911). Развитие всех стрекательных капсул сходно (Lipin, 1911; Райкова, 1978) и типично для книдарий. Будущая капсула развивается из последней большой цистерны аппарата Гольджи. Стрекательная нить закладывается внекапсулярно и состоит из чередующихся светлых и темных фрагментов одинакового размера. Затем нить втягивается внутрь капсулы, в стенке которой к этому времени различаются внутренний и внешний слои, и капсула замыкается крышечкой, к которой крепится стрекательная нить (Raikova, 1990).
ТИПЫ СТРЕКАТЕЛЬНЫХ КАПСУЛ P. HYDRIFORME
Зрелые стрекательные капсулы P. hydriforme по классификации Шульце (Schultze, 1917) относятся к большим и малым глютинантам, а по классификации Вейла (Weill,1934) – к типу atrichous и holotrichous isorhiza.
Atrichous isorhiza (атрихи) – большие капсулы диаметром около 12 мкм – устилают концы опорных щупалец (рис. 1а, 1в, 2а). Свернутая стрекательная нить в них занимает все пространство капсулы (рис. 1в). Нить уложена по принципу двойной складки и на срезах демонстрирует сложные профили (Raikova, 1990), но не “профиль пропеллера”, как в капсулах большинства книдарий, где прослеживается трехскладчатость (Mariscal, 1974). Все книдоцили таких капсул прямые и одинаковой длины (рис. 1в, 2а). Эти капсулы используются при передвижении полиподия по субстрату и при заякоривании на нем. При этом выстреливающая стрекательная нить приклеивается к песчинкам, а капсула может легко отделяться от щупальца полиподия. Выстрелившая стрекательная нить длинная и ровная, на ней часто заметен обвивающий ее слизистый тяж (рис. 3в, 3г) (Ибрагимов, 1999, 2002; Ibragimov, Raikova, 2004).
Рис. 2.
Стрекательные клетки в щупальцах. Двойное окрашивание фаллоидином (красный) и антителами к α-тубулину (зеленый). а – Кончик опорного щупальца, покрытый стрекательными клетками с книдоцилями (кн); б, в – разнообразие форм книдоцилей на поверхности сенсорного щупальца; г – книдоцильный аппарат, макс-проекция нескольких оптических срезов. Видны зеленые тубулин-иммунореактивные (ИР) книдоцили (кн), окруженные у основания красными (окрашенными фаллоидином) колечками стереоцилей (сц), и внешние зеленые колечки, состоящие из тубулин-ИР опорных палочек (оп). Из: Raikova, Raikova, 2016 с изменениями, публикуется по лицензии ELSEVIER № 4 412 051 007 103; д – схема книдоцильного аппарата на основе данных иммуноцитохимических реакций и электронной микроскопии (объяснения в тексте) из: Raikova, 1990 с существенными изменениями и дополнениями, публикуется по лицензии John Wiley and Sons № 4 380 961 298 041; к – стрекательная капсула со свернутой внутри стрекательной нитью, кр – крышечка стрекательной капсулы, мт – микротрубочки.
Рис. 3.
Электронограммы стрекательных клеток и выстреливших стрекательных нитей. а – Верхняя часть стрекательной клетки на сенсорном щупальце; книдоциль (кн) над крышечкой (кр) стрекателной капсулы; слева виден отросток нейросекреторной клетки (нс); оп – опорная палочка; сц – стереоцилия. б – Часть клетки книдобласта, в верхнем левом углу – развивающаяся стрекательная капсула (к), по кругу – развивающиеся опорные палочки (оп). в – Участок выстрелившей нити atrichous isorhiza cо слизистым тяжом (ст). г – Выстрелившая капсула (atrichous isorhiza) с гладкой нитью. д – Участок выстрелившей нити holotrichous isorhiza с двумя рядами мелких шипов (ш). a, б – Из Raikova, 1990 с изменениями, публикуются по лицензии John Wiley and Sons № 4 380 961 298 041. в, г, д – Из: Ibragimov, Raikova, 2004 с изменениями, публикуются по лицензии Springer Nature and Copyright Clearance Center № 4380960138477.
Holotrichous isorhiza (холотрихи) – средние и мелкие капсулы, диаметром соответственно 7 и 5 мкм, локализуются вокруг ротового отверстия и на сенсорных щупальцах, а также единично встречаются на поверхности опорных щупалец. Капсулы диаметром 7 мкм окрашиваются гистологическими красителями. В капсулах вокруг рта (7 мкм) стрекательная нить отходит от крышечки капсулы под прямым углом, делает 2–3 витка, а затем укладывается на дне капсулы (рис. 1б). На электронограммах нить в капсуле демонcтрирует S-образные профили, т.е. двухскладчатость (Ibragimov, Raikova, 2004). Капсулы же размером 5 мкм при гистологической окраске обычно остаются бесцветными, а нить в них, как и у атрих, заполняет все пространство капсулы (рис. 1в).
Выстрелившие нити капсул холотрих отличаются друг от друга длиной, они покрыты мелкими шипами, расположенными в два ряда (рис. 3д), что является их основной характеристикой, тогда как у других книдарий стрекательные нити имеют три ряда шипов. Некоторые нити суживаются к концу, поэтому их предлагается именовать holotrichous anisorhiza. Но внешне капсулы, ещe не выстрелившие, неразличимы (Ибрагимов, 1999). Главное же отличие холотрих от атрих состоит в том, что холотрихи у полиподия обладают уникальными пенетрантными свойствами: их нить пронзает покровы тубифекса и парамеции (Raikova, 1990; Ibragimov, Raikova, 2004).
Стрекательные клетки у P. hydriforme (и атрихи, и холотрихи) относятся к самому примитивному типу нематоцист (Werner, 1965; Боженова, 1988; Östman, 1999, 2000; David et al., 2008; Fautin, 2009). Эволюция стрекательных клеток в настоящее время интенсивно разрабатывается, но книдоциты нашего объекта изучаются очень слабо, хотя благодаря своим необычным признакам интересны как определенная ступень эволюции стрекательных клеток, как возможное связующее звено между книдоцитами свободноживущих книдарий и полярными капсулами миксоспоридий.
ТОНКОЕ СТРОЕНИЕ СТРЕКАТЕЛЬНОЙ КЛЕТКИ И КНИДОЦИЛЬНОГО АППАРАТА
Каждая зрелая стрекательная клетка P. hydriforme имеет книдоцильный аппарат (рис. 1б, 1в; 2а–2д; 3а), состоящий из книдоциля – чувствительного механосенсорного неподвижного жгутика, окруженного кольцом выростов апикальной поверхности стрекательной клетки, называемых стереоцилиями (рис. 2д; 3а). Все стрекательные капсулы у полиподия имеют округлую форму, что не типично ни для глютинант, описанных в литературе (обычно продолговатых капсул) (Fautin, 2009), ни для других категорий книдоцитов большинства книдарий. Вторая их особенность – положение книдоциля непосредственно над крышечкой капсулы (рис. 1б, 1в; 2а–2д; 3а). Эта особенность уникальная, известная только для книдоцитов полиподия. Кинетосома книдоцильного жгутика закреплена на крышечке капсулы (рис. 2д; 3а), и он, в отличие от книдоцилей других книдарий, лишен корневой нити. Третья особенность, вытекающая из центрального положения книдоциля – монаксонная радиальная симметрия всего книдоцильного комплекса, а не билатеральная симметрия, как у других книдарий (Hausmann, Holstein, 1985).
Само строение книдоциля полиподия (Raikova, 1990) также оригинальное: обычные для жгути-ков 9 периферических дублетов микротрубочек оттеснены на периферию книдоциля, а его середина заполнена множеством синглетов микротрубочек (рис. 3а). Существенное отличие книдоциля полиподия от таковых многих других книдарий – отсутствие плотного стержня в центре (Raikova, 1990). Плотный стержень, рассматриваемый как важный элемент, отвечающий за ригидность книдоциля (Hwang et al., 2008) также отсутствует в книдоцилях у Anthozoa и некоторых Hydrozoa. У гидры, многих Hydrozoa и Cubozoa плотный стержень присутствует. В нем обнаружен новый белок нематоцилин, гомологичный промежуточным филаментам, видимым под электронным микроскопом (Hwang et al., 2008).
Интересно, что книдоцили капсул вокруг рта и на опорных щупальцах все одинаковые, прямые (рис. 1б, 1в; 2а), иногда чуть отклоняющиеся от вертикали, что наблюдается и на живом материале (Ибрагимов, 1999). В осязательных же щупальцах не все книдоцили одинаковые. Среди них есть заостренные, как кинжал, есть и короткие тупоконечные, а есть даже изогнутые (рис. 2б–2г), что, по-видимому, объясняется как раз отсутствием центрального стержня. Такого разнообразия книдоцилей у капсул на одном и том же щупальце до сих пор в литературе не отмечалось.
Строение cтрекательной клетки Polypodium hydriforme представлено на схеме (рис. 2д). Стрекательная капсула лежит в вакуоли, краевая цитоплазма изобилует микротрубочками и поэтому ярко красится на альфа-тубулин (зеленый цвет на рис. 2). Содержимое капсулы – стрекательная нить – крепится к крышечке капсулы и обычно окрашивается фаллоидином (красный цвет), что указывает на содержание фибриллярного актина. Над крышечкой находится книдоциль, он предсказуемо ярко красится на тубулин и отходит от кинетосомы, сидящей на крышечке капсулы. Его основание находится в полости, образованной апикальными выростами цитоплазмы клетки, которые называются стереоцилиями. Они ярко окрашиваются фаллоидином, т.к. укреплены актиновыми микрофиламентами, и образуют плотный воротничок, окружающий основание книдоциля (рис. 2б–2д). Под кольцом стереоцилей располагается другое, уже тубулин-иммунореактивное (зеленое) кольцо, образованное многочисленными опорными (поддерживающими) палочками (supporting rods) (рис. 2г, 2д). Их насчитывается более 30, и под световым микроскопом при виде сверху они напоминают спицы зонтика, расходящиеся в стороны от книдоциля. Вдоль опорных палочек располагаются сопровождающие их микротрубочки (рис. 2д), подстилающие границы клетки. На электроннограммах опорные палочки демонстрируют периодическую исчерченность (рис. 3а, 3б). Интересно отметить, что иммуноцитохимические исследования доказывают, что эти структуры состоят из тубулина (Raikova, Raikova, 2016), видимо представляя собой плотно упакованные микротрубочки. Это напоминает строение стилетов некоторых представителей Acoela, также состоящих из плотно спрессованных микротрубочек и демонстрирующих выраженную периодическую исчерченность (Tekle et al., 2007).
ИННЕРВАЦИЯ СТРЕКАТЕЛЬНЫХ КЛЕТОК POLYPODIUM HYDRIFORME
При иммуногистохимическом исследовании материала (Raikova, Raikova, 2016) оказалось, что стрекательные клетки у полиподия иннервируются нейронами FMRF-амид иммунореактивной субэпителиальной сети. Книдоциты не объединены в батареи вместе с другими клетками, как у гидры, но каждый из них вмонтирован в тубулиновый цитоскелет (рис. 2а, 2г), что объясняется наличием огромного количества микротрубочек в цитоплазме таких клеток (Raikova, 1990). А холотрихи сенсорных щупалец еще и связаны между собой тубулиновой цитоскелетной сетью (рис. 2г), образованной микротрубочками, выстилающими границы эпидермальных клеток (Raikova, Raikova, 2016).
ФУНКЦИИ СТРЕКАТЕЛЬНЫХ КЛЕТОК P. HYDRIFORME
Что касается функций стрекательных клеток у нашего объекта, то именно способность приклеиваться, вытекающая из их названия (глютинанты), несомненна только для книдоцитов, устилающих концы опорных щупалец, так как на дне аквариума среди песчинок часто попадаются выстрелившие нити, отходящие от опустевших капсул (рис. 3в, 3г).
У холотрих с пенетрантной функцией, окружающих рот полиподия, стрекательная нить имеет два ряда шипов (рис. 3д). Во время экспериментального кормления полиподиев олигохетами Tubifex tubifex, выстрелившая стрекательная нить проникает в покровы червя и, по-видимому, распрямляется не сразу, так как на электронограммах наряду с пустыми фрагментами нити различимы ее еще не распрямившиеся спиральные витки (Ibragimov, Raikova, 2004). Околоротовые холотрихи еще и очень крепко удерживают добычу: полиподии буквально впиваются в червя ртом, втягивая его тело в гастральную полость, иногда даже лопаются от переедания. Они долго сидят на червяке щупальцами кверху, как бы напоминая, что их рот образовался в месте отрыва от столона, т.е. что он – бывшая подошва.
Как функционируют книдоциты осязательных щупалец с книдоцилями разной формы (изогнутыми и по-разному заостренными), пока не ясно.
Что касается стрекательных клеток на гонадах-гаметофорах, то они изучались только под световым микроскопом. Различаются две их размерные категории: более крупные (7 мкм) находятся в крышечке, а мелкие (5 мкм) – по краям гаметофора (рис. 1г). Более мелкие книдоциты первыми соприкасаются с поверхностью заражаемого объекта и, по-видимому, закрепляют гаметофор на покровах нового хозяина (Смольянов, Райкова, 1961), а крышечка при выстреливании ее стрекательных капсул разрушается, открывая доступ двуядерным клеткам гаметофора. После выстреливания и те, и другие книдоциты оставляют опустевшие круглые капсулы.
В научной литературе стрекательные клетки книдарий часто рассматриваются как предшественники механорецепторов (Holstein, Hausmann, 1988). Мы вполне разделяем эту точку зрения и считаем, что книдоциты P. hydriforme как раз благодаря уникальному книдоцильному аппарату морфологически наиболее близки к механорецепторам (Raikova, 1990).
СРАВНЕНИЕ КНИДОЦИТОВ ПОЛИПОДИЯ С ПОЛЯРНЫМИ КАПСУЛАМИ МИКСОСПОРИДИЙ
Развитие полярных капсул Myxozoa даже в деталях ультраструктуры сходно с развитием нематоцист книдарий. Они также берут начало от большой цистерны аппарата Гольджи, далее также образуeтся наружная стрекательная нить, которая втягивается в капсулу (Успенская, 1984; Okamura, Gruhl, 2015). В последние годы показано, что белки (микроколлагены), формирующие стенку полярной капсулы миксоспоридий, те же, что и в капсулах книдарий, только менее разнообразны (Shpirer et al., 2014). Поэтому многие специалисты пришли к общему мнению о гомологии стрекательных капсул книдарий и полярных капсул Myxozoa (подробнее см.: Okamura, Gruhl, 2015). Сравнение структуры капсул у Myxozoa и P. hydriforme показало, что два из трех миниколлагенов у них общие, а 11 транскриптомов миниколлагенов у P. hydriforme уникальны (Shpirer et al., 2014).
Считается, что полярные капсулы Myxozoa не имеют книдоциля, видимого под световым микроскопом. Однако возможно, что иммунореактивный к тубулину книдоциль, находящийся над крышечкой всех разновидностей книдоцитов у P. hydriforme, мог бы быть гомологичен также иммунореактивной к тубулину полярной шапочке над протоками полярной капсулы Myxozoa (Успенская, Райкова, 2004).
Недавняя работа по полярным капсулам Myxozoa (Ben-David et al., 2016) подтвердила сходство их выстреливающих нитей именно со стрекательными нитями книдоцитов (холотрих) P. hydriforme, поскольку и те, и другие снабжены двумя рядами шипов. К тому же выстрелившие нити полярных капсул могут на какой-то момент сокращаться в длине перед полным распрямлением. Это напоминает наблюдавшийся нами случай нахождения скрученного участка нити в покровах тубифекса (Ibragimov, Raikova, 2004).
Мы полагаем, что по целому ряду признаков ближе всего к классу Polypodiozoa находится более примитивная группа Myxozoa – Malacosporea (паразиты мшанок). Это также признано в литературе (Zrzavý, Hypša, 2003; Okamura, Gruhl, 2015) и, вдобавок, именно у этой группы полярные капсулы сферические, как у полиподия.
Однако стрекательные клетки P. hydriforme при большом сходстве с полярными капсулами Myxozoa имеют лишь одну общую с ними функцию – заражение нового хозяина. Вероятно, с утратой миксоспоридиями свойственного книдариям образа жизни, их полярные капсулы утратили также все свойственные книдоцитам функции, связанные со свободной жизнью. Так, например, они не обладают пенетрантной функцией (Fiala et al., 2013).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Все сказанное выше свидетельствует о том, что всестороннее изучение стрекательных клеток P. hydriforme, особенно типа holotrichous isorhiza с разнообразными выстрелившими нитями (Ибрагимов, 1999) и неодинаковыми книдоцилями (Raikova, Raikova, 2016) заслуживает продолжения. В частности, необходима точная идентификация функций этих клеток. Это важно также и для решения проблемы эволюции книдоциля. По нашему мнению, совокупность полученных данных по стрекательным клеткам P. hydriforme дает нам право рассматривать их как важную ступень в эволюции нематоцист.